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宇宙公主的妹妹月亮公主戏份增加。新地图“水晶帝国”重现，反派黑晶王试图夺权。主角团协助韵律公主守护帝国，暮光最终完成任务并进化成“天角兽”，成为友谊公主。

主角暮光闪闪被宇宙公主派往小马谷学习友谊。她与五位新朋友（云宝黛西、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪）共同对抗梦魇之月，并发现她们各自代表一种“和谐元素”。本季以单元剧形式展开，每集探讨友谊的不同课题，如诚实、慷慨、忠诚等

主角们发现谐律精华的起源——谐律之树，并从树中取得新力量。反派无序短暂洗白协助对抗黑晶王残余势力。季终暮光获得水晶城堡，标志友谊使命的正式化。

友谊任务拓展至国际，探索不同地区的文化矛盾（如狮鹫的贪婪、斑马的偏见）。暮光尝试建立“友谊学校”，为后续季铺垫。本季以单元剧为主，深入挖掘配角背景故事。

暮光与朋友们继续应对友谊挑战，并遭遇新反派——混沌之灵无序。她们通过合作将其石化。季终集揭露了主角们的“可爱标志”与谐律精华的深层联系，同时引入反派虫茧女王的伏笔。